Professeur émérite d’écologie. Il a été associé à l’université de Leiden, aux Pays-Bas, et a été pendant trois ans titulaire d’une chaire d’excellence de l’UE à l’université de Rennes 1. Il élève des abeilles noires et travaille sur un projet de ré-ensauvagement de l’abeille noire.
L’acarien varroa s’est propagé rapidement et a atteint des densités élevées, jusqu’à 50 000 acariens par ruche, mais déjà après quelques années, le taux d’infection a diminué rapidement jusqu’à ce que, après 3 à 5 ans pour A. m. capensis. et 5 à 7 ans pour A. m. scutellata, le varroa ne soit plus, selon les termes d’Allsopp, « qu’une présence arbitraire ». Le taux élevé d’infection par les acariens, sans souvent conduire à la mortalité d’une colonie, et les recherches ultérieures sur le virus de l’aile déformée (Souza et al.2020), montrent que les abeilles d’Afrique du Sud ont rapidement développé une résistance au virus DW. La colonisation par Varroa en Amérique du Sud a été moins bien documentée, mais s’est déroulée de manière similaire, (van Alphen & Fernhout, 2020).
L’hémisphère nord
Le contraste est saisissant avec la situation en Europe occidentale et en Amérique du Nord, où, après plus de 40 ans, l’acarien Varroa et les virus qui lui sont associés provoquent toujours une forte mortalité chez les abeilles, malgré les traitements chimiques. On peut donc se demander pourquoi la sélection naturelle a rapidement résolu le problème en Afrique du Sud et en Amérique du Sud, mais pas dans l’hémisphère nord. Au départ, je pensais que la réponse à cette question était plutôt triviale. Après tout, l’Afrique du Sud et l’Amérique du Sud ont toutes deux des densités élevées d’abeilles sauvages, et les abeilles élevées n’y sont pas gérées de manière aussi intensive que dans le nord. Presque toutes les interventions des apiculteurs dans les colonies d’abeilles inhibent ou empêchent la sélection naturelle. En outre, les populations d’abeilles sauvages sont beaucoup moins nombreuses en Europe et dans de grandes parties de l’Amérique du Nord. Ces différences entre l’hémisphère sud et l’hémisphère nord pourraient expliquer les différences dans l’évolution de la résistance à Varroa.
Le mystère des allèles manquants
Pourtant, il ne semble pas que ce soit là toute l’histoire. Le chercheur suédois Ingmar Fries (2003, 2006) a décidé d’étudier, dans le cadre d’une vaste expérience, la question de savoir si la sélection naturelle conduirait à une résistance au varroa et aux virus associés lorsque les apiculteurs n’interviendraient plus dans le destin des colonies d’abeilles. Il a collecté 150 colonies d’abeilles, à la fois Buckfast, ligustica et carnica pour assurer la plus grande diversité possible, et les a placées sur une péninsule isolée du côté sud de Gotland. Les colonies ont ensuite été infectées par Varroa et laissées à elles-mêmes. Les résultats de l’expérience ont été spectaculaires mais inattendus. Au cours des quatre années qu’a duré l’expérience, 38 essaims ont été produits. Mais la mortalité était si élevée qu’il ne resta finalement que 13 colonies. La mortalité élevée et l’observation qu’aucun allèle du comportement hygiénique spécifique à Varroa (SHV) n’était présent dans les colonies restantes suggèrent que ces allèles n’existaient pas non plus dans les populations d’où provenaient les 150 colonies. Les 13 colonies se sont révélées très consanguines et sont restées de petite taille. Elles n’étaient pas résistantes mais tolérantes à Varroa, au moins pendant la courte saison suédoise. En revanche, les colonies se sont révélées résistantes au virus DW.
Depuis plus de 40 ans que Varroa est présent en Europe occidentale, la résistance au virus DW n’a été trouvée qu’une seule fois ailleurs, en dehors de l’expérience de Gotland : en Belgique. Les allèles de résistance au virus DW sont donc également extrêmement rares chez les abeilles élevées. L’absence ou, du moins, l’extrême rareté de ces allèles rend très difficile l’évolution de la résistance à Varroa par sélection naturelle en Europe, comme le montre l’expérience de Fries.
L’abeille noire native, qui a été moins exposée à la sélection par les apiculteurs en raison de son impopularité à long terme, semble s’en sortir un peu mieux. Au début d’un programme de sélection de la résistance à varroa des abeilles du groupe Mellifica autour de Chimay, en Belgique, 18 colonies sur 32 ne présentaient aucun signe de résistance. Parmi les 14 autres colonies, la plupart présentaient une forte expression de SHV. Par conséquent, le nombre de colonies sans expression de SHV est trop élevé pour un caractère polygénique tel que le SHV. En d’autres termes, les allèles de résistance ont également disparu dans certaines populations d’abeilles noires. Cet article explique pourquoi les allèles de résistance ont disparu des populations d’abeilles mellifères en Europe (et probablement aussi en Amérique du Nord). Pour ce faire, nous examinons tout d’abord les armes que les abeilles ont développées par sélection naturelle contre les maladies infectieuses.
Comment les abeilles se défendent contre les maladies infectieuses
En raison de leur mode de vie social, les abeilles mellifères sont plus vulnérables aux maladies infectieuses que beaucoup d’autres animaux. La température élevée du nid, les nombreux contacts entre les abeilles dans une ruche et les échanges fréquents de nourriture signifient que les agents pathogènes peuvent se propager rapidement dans une ruche. La première ligne de défense est celle des antibiotiques contenus dans les résines végétales collectées par les abeilles pour fabriquer la propolis. Un nid d’abeilles naturel est entouré d’une enveloppe de propolis. Comme le nectar et le pollen contiennent également des substances antibiotiques, cet aliment est en même temps une pharmacie. L’arme principale des abeilles mellifères et leur dernière ligne de défense est leur système immunitaire.
La température élevée du nid, les nombreux contacts entre les abeilles dans une ruche et les échanges fréquents de nourriture signifient que les agents pathogènes peuvent se propager rapidement dans une ruche.
Les abeilles sont attaquées par diverses espèces de bactéries, de champignons, de microsporidies et de virus. Chacune de ces espèces a un temps de génération court et des populations plusieurs fois supérieures à celles des abeilles. Par conséquent, elles produisent souvent de nouveaux mutants, dont certains peuvent briser les réponses immunitaires existantes. La question est donc de savoir comment les abeilles peuvent s’armer contre les nouvelles variantes d’agents pathogènes.
Les deux armes principales des abeilles mellifères dans l’évolution de la résistance
Les abeilles mellifères peuvent se défendre contre de nouveaux agents pathogènes en faisant partie d’une très grande population, qui constitue un réservoir de variantes héréditaires, souvent rares. Les paragraphes suivants décrivent comment les abeilles peuvent recruter ces variantes héréditaires rares. En outre, les abeilles mellifères disposent d’une méthode très efficace pour combiner ces variantes avec d’autres gènes afin de créer de nouveaux génotypes résistants.
Comportement d’accouplement
La sélection naturelle a façonné le comportement d’accouplement des abeilles. Les faux bourdons et les reines se rencontrent sur des sites de rassemblement de faux bourdons lorsque les conditions météorologiques sont favorables. Emmanuelle Baudry (2018) a cherché à savoir d’où venaient les mâles présents sur un tel site de rassemblement. Le site qu’elle a étudié s’est avéré être peuplé de faux bourdons provenant de pas moins de 240 colonies différentes et jusqu’à 12 000 faux bourdons étaient présents. Les frères Ruttner (1972) ont montré que les mâles d’une population visitent des lieux de rencontre de faux bourdons différents. Annette Jensen (2005) a montré que les faux bourdons avec lesquels une reine s’accouple peuvent venir jusqu’à 15 km du nid de la reine.
Ces données montrent que, dans des conditions naturelles, les abeilles font partie d’une très grande population panmictique (une population panmictique est une population dans laquelle chaque individu a une chance égale de s’accoupler avec tous les autres individus). Dans une grande population d’abeilles en bonne santé, il existe plusieurs variantes de la plupart des gènes, appelées allèles. Parfois, on peut trouver jusqu’à 37 variantes d’un gène (Hassett et Al. 2018). Certains allèles sont courants, tandis que d’autres sont moins courants ou carrément rares. Dans les petites populations, les allèles rares sont souvent perdus par hasard, lorsqu’ils ne sont pas transmis à la génération suivante. Dans les grandes populations panmictiques, les allèles rares peuvent être conservés pendant très longtemps. Les allèles communs sont devenus communs par sélection naturelle. Ils sont donc probablement importants pour la vitalité de la population à l’heure actuelle. Les allèles deviennent rares pendant une période où ils n’apportent aucun avantage sélectif. En ce qui concerne les allèles des gènes impliqués dans le système immunitaire, un allèle rare peut à nouveau devenir important pour lutter contre un nouveau pathogène.
Les abeilles mellifères peuvent se défendre contre de nouveaux agents pathogènes en faisant partie d’une très grande population, qui constitue un réservoir de variantes héréditaires, souvent rares.
Le comportement consistant à s’accoupler avec plusieurs mâles est appelé polyandrie. Chez les abeilles mellifères, la polyandrie est extrême : les jeunes reines s’accouplent avec pas moins de 10 à 20 mâles différents et utilisent le sperme de tous ces mâles pour féconder leurs œufs. Cela garantit que les ouvrières d’une population sont les enfants de nombreux pères différents et qu’elles présentent donc des traits héréditaires différents. Cela peut limiter la propagation des agents pathogènes dans une population.
Création de nouveaux génotypes
La deuxième arme des abeilles dans la lutte contre les nouveaux pathogènes est la fabrication de nouveaux génotypes. Cela se produit lors de la production d’ovocytes : les cellules dotées de deux jeux de chromosomes (cellules diploïdes) produisent ensuite les ovocytes haploïdes (dotés d’un seul jeu de chromosomes). Au cours de ce processus, les chromosomes correspondants se retrouvent l’un à côté de l’autre. Ils se brisent à certains endroits et les fragments sont échangés entre les chromosomes. De nouvelles combinaisons d’allèles sont ainsi créées. Ce processus est appelé recombinaison. Il se produit dans tous les organismes qui se reproduisent sexuellement, et même dans certains organismes qui n’ont pas de reproduction sexuée.
L’extrême fréquence de recombinaison des abeilles mellifères
Aucune espèce animale ne présente une fréquence de recombinaison aussi élevée que l’abeille mellifère. La recombinaison chez l’abeille mellifère se produit plus de 10 fois plus souvent que chez les mammifères. On peut donc se demander à quoi sert cette fréquence élevée. Il a été démontré que la recombinaison est un caractère héréditaire, exposé à la sélection naturelle. La recombinaison permet aux allèles favorables de différents gènes d’être réunis sur le même chromosome. Comme il peut arriver qu’une bonne combinaison existante soit brisée par la recombinaison, il existe une fréquence optimale de recombinaison. Akira Sasaki et Yoh Iwasa (1987) ont étudié comment la fréquence de recombinaison optimale dépend de la force de la sélection par les pathogènes. Ils ont constaté que la fréquence de recombinaison augmente avec la menace croissante des pathogènes. Sur cette base, nous pouvons conclure que les abeilles mellifères sont plus menacées par les pathogènes que les autres animaux. Et c’est exactement ce à quoi nous nous attendions en raison de leur mode de vie.
Une arme à double tranchant
La structure panmictique de la population et la fréquence de recombinaison extrêmement élevée se combinent pour former une arme à double tranchant dans la lutte des abeilles mellifères contre les nouvelles infections bactériennes ou virales. Le comportement d’accouplement permet de recruter de nouveaux allèles rares, qui peuvent ensuite être combinés en de nouveaux génotypes par recombinaison avec des allèles utiles d’autres gènes. De cette manière, les abeilles mellifères peuvent compenser une reproduction plus lente et des densités de population plus faibles que celles des bactéries et des virus.
La sélection artificielle des abeilles de race
Maintenant que nous savons comment une population naturelle d’abeilles mellifères peut développer une résistance à un nouvel agent pathogène, nous pouvons étudier ce qui ne va pas dans la sélection des abeilles de race. Les caractéristiques comportementales souhaitées par les apiculteurs sont un rendement en miel plus élevé, une agressivité moindre, un comportement calme, une tendance réduite à l’essaimage et un comportement hygiénique. En règle générale, les traits comportementaux sont influencés par de nombreux gènes différents, ils sont dits polygéniques.
Les apiculteurs professionnels travaillent souvent avec un certain nombre de lignées de sélection différentes, qui peuvent ensuite être combinées pour assurer la variation héréditaire. La sélection de caractères souhaitables est tout à fait possible. Nous connaissons tous des exemples de colonies carnica ou Buckfast pures qui présentent les caractéristiques souhaitées. Mais une sélection réussie a un prix : elle se fait au détriment de la résistance à de nouvelles maladies des abeilles sélectionnées.
La sélection présente des avantages, mais aussi des coûts
Lorsqu’Anthony Nearman et Dennis van Engelsdorp (2023) ont répété une expérience des années 1970, ils ont découvert avec surprise que la durée de vie médiane des abeilles mellifères aux États-Unis avait diminué depuis les années 1970, passant d’une moyenne de 34,3 jours à 17,7 jours. Ils ont attribué cette différence à l’acarien Varroa et aux virus qui lui sont associés, ainsi qu’aux effets négatifs de la lutte chimique contre Varroa. Il existe cependant une autre hypothèse : la sélection pour une plus grande production de miel a conduit à un métabolisme plus rapide, ce qui raccourcit la durée de vie des abeilles. Un métabolisme plus rapide rend également la survie en hiver plus difficile et pourrait donc contribuer à la mortalité hivernale.
La perte d’allèles rares
La sélection de caractéristiques souhaitables implique de prélever un petit échantillon dans une grande population. Pour, par exemple, augmenter le rendement en miel, on élève des reines à partir des colonies qui ont eu un rendement en miel plus élevé que les autres colonies d’une population. Cette procédure est ensuite répétée avec les colonies des reines élevées, et ce pendant plusieurs générations. Les allèles des gènes n’étant pas tous aussi courants les uns que les autres, la probabilité qu’un allèle soit inclus dans la sélection n’est pas la même pour tous les allèles. Les allèles communs ont plus de chances d’être inclus dans l’échantillon que les allèles rares. Par conséquent, les allèles rares disparaissent avec la poursuite de la sélection. Cela s’applique non seulement aux allèles des gènes impliqués dans les caractères sélectionnés, mais aussi aux allèles rares de tous les autres gènes.
L’invasion massive de faux bourdons exogènes, répétée année après année, entrave également la sélection naturelle de la résistance aux bactéries et aux virus dans la population d’abeilles qui s’accouplent librement.
Stations d’accouplement
Pour maintenir les caractéristiques sélectionnées des abeilles de race, il est nécessaire que les jeunes reines s’accouplent avec des mâles de la même race. Pour cette raison, les abeilles de race ne peuvent pas faire partie d’une population panmictique. La taille limitée de la population à la station d’accouplement signifie que des allèles rares peuvent encore être perdus par hasard.
De nombreuses techniques utilisées par les apiculteurs sont également de petits échantillons d’une population plus large. Par exemple, la culture de reines à partir d’un petit nombre de jeunes larves transférées dans des cellules royales, ou l’utilisation de l’insémination artificielle, parfois avec la semence d’un seul faux bourdon. Ces techniques contribuent à la perte d’allèles rares. De nombreuses abeilles de race ont été élevées de cette manière pendant des décennies. Il en résulte des abeilles qui, tout en présentant les caractéristiques souhaitées par l’apiculteur, n’ont plus la variation génétique nécessaire pour réagir à de nouveaux agents pathogènes ou à de nouvelles variantes d’agents pathogènes déjà présents.
Le fléau des faux bourdons
Si la disparition de la variation héréditaire susceptible de rendre les abeilles résistantes aux maladies se limitait aux abeilles de race, les dommages seraient évaluables. Malheureusement, en Europe occidentale, les abeilles sauvages sont devenues très rares, de sorte que la population sauvage ne peut plus servir de réservoir de variation héréditaire. Les détenteurs d’abeilles de race envoient leurs reines non appariées à une station d’accouplement, mais laissent simplement voler librement tous les faux bourdons qu’elles produisent. Par conséquent, la survie de l’abeille noire endémique est menacée. L’invasion massive de faux bourdons exogènes, répétée année après année, entrave également la sélection naturelle de la résistance aux bactéries et aux virus dans la population d’abeilles qui s’accouplent librement. En effet, les faux bourdons exotiques ont perdu les allèles susceptibles de leur conférer une résistance. Les détenteurs d’abeilles de race doivent empêcher leurs faux bourdons de s’accoupler de manière incontrôlée.
L’hétérozygotie n’est pas une bonne mesure de la santé des abeilles
Pour montrer pourquoi ce n’est pas une bonne mesure, nous utilisons l’exemple de Hassett et al. (2018) d’un gène avec 37 allèles dans la population d’abeilles noires irlandaises. Supposons maintenant que 27 allèles rares soient perdus en raison de la sélection. Les 10 qui restent se produisent tous à une fréquence de 0,1. La probabilité qu’un œuf fécondé dans cette situation soit homozygote est donc de 0,1. L’hétérozygotie est donc de 0,9. C’est une valeur élevée, alors que 73 % des allèles sont perdus lors de la sélection !
Pourquoi les abeilles meurent
Il ne fait aucun doute que la mortalité des abeilles mellifères est en grande partie due à l’utilisation d’insecticides tels que les néonicotinoïdes, mais aussi d’autres pesticides tels que les fongicides. Les herbicides ont un impact négatif indirect sur les abeilles, car leur application a entraîné la disparition des plantes à fleurs dans les champs et les prairies. Mais les abeilles meurent aussi parce que les grandes populations panmictiques d’abeilles domestiques n’existent plus et parce que les allèles nécessaires à la résistance aux nouvelles maladies, tel que le varroa et ses virus associés, ont largement disparu à la suite de la sélection opérée par les apiculteurs.
Si les apiculteurs ne gardaient que les sous-espèces indigènes, il serait possible de rétablir la structure panmictique de la population nécessaire pour que les abeilles résistent aux nouvelles maladies.
La solution
Si les apiculteurs ne gardaient que les sous-espèces indigènes, il serait possible de rétablir la structure panmictique de la population nécessaire pour que les abeilles résistent aux nouvelles maladies. Les apiculteurs amateurs devraient alors laisser leurs abeilles effectuer des vols nuptiaux naturels. En outre, si nous parvenions à faire en sorte que les abeilles mellifères endémiques reviennent dans nos forêts en tant qu’espèces sauvages, nous aurons non seulement les abeilles des apiculteurs amateurs, mais aussi les abeilles sauvages qui feront alors partie d’une grande population panmictique. Les apiculteurs professionnels pourraient alors utiliser des abeilles sélectionnées pour les caractéristiques souhaitées dans le cadre de leur profession, pour autant qu’ils utilisent des sélections de la sous-espèce indigène. Si les abeilles sélectionnées par les apiculteurs professionnels devenaient vulnérables aux maladies, ils pourraient récupérer les allèles perdus dans la population panmictique.
Références
- Allsopp, M. 2001. Varroas in Africa_ a serious threat.
- Proc. 37th Int. Apic. Congr., 28 Oct – 1 Nov 2001, Durban, South Africa
- Allsopp, M. 2006. Analysis of Varroa destructor infestation in Southern African Honeybee populations. MSc Thesis, University of Pretoria
- Alphen JJM van and Fernhout BJ. 2020. Natural selection, selective breeding and the evolution of resistance of honeybees (Apis mellifera) against Varroa. Zoological Letters 6:6 doi.org/10.1186/s40851-020-00158-4
- Baudry E; Solignac M; Garnery L; Gries M; Cornuet JM; and Koeniger N. 1998. Relatedness among Honeybees (Apis mellifera) of a Drone Congregation. Proceedings: Biological Sciences, Vol. 265, No. 1409, pp. 2009-2014
- Fries I; Imdorf A and Rosenkranz P. 2006.Survival of mite infested (Varroa destructor) honeybee (Apis mellifera) colonies in a Nordic climate. Apidologie 37:564-570
- Fries I; Hansen H; Imdorf A and Rosenkranz P 2003. Swarming in honey bees (Apis mellifera) and Varroa destructor population development in Sweden. Apidologie 34: 389–397
- Hassett J; Browne KA; McCormack GP; Moore E; Native Irish Honey Bee Society; Soland G; Geary M. 2018. A significant pure population of the dark European honey bee (Apis mellifera mellifera) remains in Ireland. Journal of Apicultural Research 57: 337–350
- Nearman A & van Engelsdorp D. 2023. Water provisioning increases caged worker bee lifespan and caged worker bees are living half as long as observed 50 years ago. Nature-Scientific Reports 12: DOI: 10.1038/s41598-022-21401-2
- Ruttner H & Ruttner F 1972.Untersuchungen über die Flugaktivität und das Paarungsverhalten der Drohnen.-Apidologie 3: 203-232
- Sasaki A & Iwasa Y 1987. Optimal Recombination Rate in Fluctuating Environments. Genetics 115: 377-388
- Souza SF de; Allsopp M and Martin SJ. 2020. Deformed wing virus prevalence and load in honeybees in South Africa. Archives of Virology 166: 237 – 241
Intéressant, compliqué.
Très scientifique.
Ce n’est pas demain que tous les « si » du professeur se réaliseront0
Non, une grande transition est nécessaire et elle prendra du temps. Mais un premier pas important consiste à sensibiliser les apiculteurs aux conséquences de leurs actions sur la santé des abeilles. J’espère que cet article y contribuera
Merci pour votre retour, effectivement c’est un sujet complexe qui mérite d’être traité scientifiquement. Ne soyons pas fatalistes, restons à l’initiative !
Article très plaisant à lire
Mais un peu technique
Néanmoins très intéressant.
Bonne continuation
Merci pour votre retour chaleureux !
Il n’a pas été possible d’éviter les détails techniques ici, car les détails génétiques sont nécessaires pour comprendre le mécanisme de la disparition des allèles rares.
Il serait bon de mettre un lexique avec explication des nombreux mots employés et que l’on ne trouve même pas dans les dictionnaires.
J’ai trouvé:
Allèles expliqué dans le texte
Génotype les allèles, ou formes variantes d’un gène, qui sont portés par un organisme
Hétérozygotie avec des allèles différents sur chacun des deux chromosomes
Homozygote avec le même allèle sur chacun des deux chromosomes
Panmictique expliqué dans le texte
Polyandrie expliqué dans le texte
Polygénique dont la base héréditaire est constituée par de nombreux gènes différents
Recombinaison expliqué dans le texte
Même si ce phénomène est quelque chose qu’on sent d’instinct, cet article a le grand mérite de l’expliquer clairement. Merci 🙂
Merci pour vos mots Sarah !